1991年，执导个人首部电影《街区男孩》，从而开启了他的导演生涯，该片入围第64届奥斯卡奖-最佳原创剧本奖，他凭借该片入围第64届奥斯卡奖-最佳导演奖。

1993年7月23日，执导的剧情电影《写诗的贾斯廷斯》上映，该片讲述了美发师贾斯廷斯在男友被寻仇的流氓打死后的故事。1995年，自编自导由詹妮弗·康纳利、艾斯·库珀合作主演的剧情电影《校园大冲突》。1997年，执导剧情电影《紫檀》，该片入围第47届柏林国际电影节主竞赛单元。

2000年，自编自导由塞缪尔·杰克逊主演的动作电影《杀戮战警》，该片翻拍自1971年的同名电影。2001年，自编自导由泰瑞斯·吉布森主演的爱情电影《宝贝男孩》，该片获得第54届洛迦诺国际电影节特别提及奖。

2003年6月3日，执导的动作电影《速度与激情2：飙风再起》上映。2004年，担任剧情短片《TimeOut》的制片人，该片由汤姆·巴瑞、BettyK.Bynum合作主演。

2005年8月12日，执导的犯罪动作电影《四兄弟》在美国上映，该片讲述了四个没有血缘关系的兄弟在养母被杀害后，不惜重回黑道为母亲复仇的故事；同年，担任制片人的剧情电影《川流熙攘》在美国上映，该片由克莱戈·布鲁尔执导、泰伦斯·霍华德、塔拉吉·P·汉森联合主演。

2007年，担任犯罪电影《非法招标》的制片人，该片由弗兰克·雷耶斯执导。2009年，执导根据漫画改编而成的犯罪电影《LukeCage》；同年，与多位导演联合执导运动剧《30比30》。2012年7月27日，执导的动作电影《在劫难逃》在中国上映，该片由泰勒·洛特纳、莉莉·科林斯、阿尔弗雷德·莫里纳联袂出演。

2014年，执导由哈莉·贝瑞、比利·鲍伯·松顿、哥伦布·绍特联合主演的犯罪电影《图利亚》。2015年，执导由范·迪塞尔担任主演的动作电影《致命车手》；1月7日，担任导演的都市剧《嘻哈帝国》在美国首播。

2016年，执导犯罪剧《美国犯罪故事第一季》；同年，执导由保罗·吉亚玛提、戴米恩·刘易斯合作主演的犯罪剧《亿万》。2017年7月5日，执导的犯罪剧《白粉飞》在美国首播，该剧讲述1980年代洛杉矶的毒品交易蔓延初期，呈现出毒品最终影响到文化层面的故事；同年，担任纪录片《L.A.Burning》的制片人。

2019年4月17日，约翰·辛格顿中风，之后一直处于昏迷状态，至29日被移除维生仪器，宣布抢救无效，终年51岁。

奥斯卡金像奖

• 1992第64届奥斯卡奖-最佳导演奖《街区男孩》（提名）
• 1992第64届奥斯卡奖-最佳原创剧本奖《街区男孩》（提名）

柏林国际电影节

• 1997第47届金熊奖《紫檀》（提名）

MTV电影奖

• 1992第1届MTV电影奖-最佳新电影制作人奖《街区男孩》（获奖）

洛迦诺国际电影节

• 2001第54届特别提及奖《宝贝男孩》（获奖）
• 2001第54届金豹奖《宝贝男孩》（提名）

与乔丹·皮尔、斯派克·李等黑人导演相比，约翰·辛格顿有着更为强烈的使电影与黑人文化结缘的意愿。相对于黑人文学关注语言、宗教等方面，电影中的黑人文化更贴近生活，甚至是"不登大雅之堂"的，这在他的电影中也不例外。在他的电影中，观众很难看到左派电影人惯常的、非常直白的对种族歧视与种族压迫的抗议。他在彰显黑人文化特质的同时，又从来不故意将黑人与白人两个群体对立起来，从而造成一种族群的撕裂。接受自己在生理、文化上区别于白人之处，维护黑人与黑人文化应有的地位，又拥抱现有的白人先进文明，是他一贯的主张。他以一种较为特殊的方式关注和反映着美国社会中的黑人生存环境，并在人们早已熟悉的语言、宗教等方面独辟蹊径地重构了非裔美国人的文化身份。